La historia transcurre en el año 2037, tras la derrota de la flota de Bodol Neld por la valiente piloto Komilia Maria Fallyna Jenius y su compañero Lott Sheen, que en esta ocasión habrían de tomar un rol secundario en la trama, en favor de un grupo de personajes completamente nuevo, entre los que se encuentra el joven piloto Kiryuu Hayato y su compañera de particular aspecto aniñado Letlade Elendil que durante una misión de entrenamiento en la nueva base lunar de las Fuerzas unidas, se ven involucrados en una batalla en contra de una misteriosa flota zentradi cuya afiliación es completamente desconocida.

Ambos pilotos hacen frente a estos nuevos enemigos y acaban repeliéndolos en esta primera batalla de lo que vendría a ser una nueva guerra, por lo que son rápidamente ascendidos e incorporados al escuadrón Apple al mando del teniente Kai Rowda, teniendo como primera misión, buscar y destruir el crucero de batalla insignia de esta nueva flota zentran, para lo que recurren al confiable “Ataque Minmay”.

A pesar de la poca efectividad del ya gastado recurso del choque cultural en contra de los gigantes, el escuadrón Apple logra destruir la nave enemiga, luego de una terrible batalla, todo esto mientras otra flota zentran emerge del hiperespacio hasta la órbita de Saturno, la cual es comandada nada más y nada menos que por el mismísimo Kamjin 00350 quien había sobrevivido una vez para sorpresa de todos.

Kamjin ha formado una alianza con otra fortaleza móvil de las vastas fuerzas zentran esparcidas a través de la galaxia, en esta ocasión con la flota de Bodol Burado, quien parece tener una jerarquía similar a las de Bodolzer y Bodol Neld, teniendo así la intensión de apoderarse del “poder secreto” de la música para volver a dominar la galaxia, por lo que deciden apoderarse primero del puesto de avanzada lunar, enfrentándose así con el escuadrón Apple.

Es en medio de la batalla que del hiperespacio emerge otra misteriosa flota, ahora de guerreras meltradi quienes iban siguiendo la pista de sus eternos enemigos zentran, en este caso, la flota de Burado, lo que lleva al conflicto a un punto álgido a grado tal que incluso el Comandante Vriltwhai 7018 se ve obligado a ordenar una retirada temporal del planeta tierra, mientras las meltradi envían una pequeña unidad al mando de la piloto as Misty Klaus para perseguir a los micrones, por lo que Kiryuu y Letlade enfrentan valientemente al escuadrón de Misty evitando que logren entrar en la atmósfera de la tierra, por lo que Misty jura vengarse de Kiryuu tras ser derrotada por él.

Mientras tanto en la tierra, los micrones tienen grandes dificultades de reconstruir sus diezmados sistemas de defensa, mientras que Kiryuu es ascendido nuevamente ahora como líder de escuadrón, y asignado al nuevo portaaviones Prometeo II. En ese momento, una Misty "micronizada", logra infiltrase en una ciudad terrícola y se expuesta a la misteriosa cultura de los micrones, empezando a manifestarse una vez más el famoso choque cultural que los gigantes sufren al exponerse a dicha cultura. Tiempo después, Misty se encuentra por casualidad con Kiryuu y tras una breve conversación ambos quedan prendados uno del otro teniendo así una pequeña cita que es interrumpida por un ataque zentran a manos del comandante zentradi Geran, quien inicia una serie de ataques en asentamientos humanos, sin embargo, se ve superado en número por las fuerzas meltran que ya se encontraban en la órbita de la tierra.

Al mismo tiempo, Moruk Leplendis, líder de la flota meltraedie de la que Misty forma parte, comienza a reagrupar sus fuerzas, sin embargo estas son interceptadas por el ataque de Geran, viéndose la propia Misty bajo ataque, sin embargo es rescatada rápidamente por Kiryuu y su escuadrón, venciendo a Geran, mientras una conflictuada Misty comienza cuestionarse por que un piloto micrón decidió salvarle la vida.

Una vez de vuelta en flota y en su tamaño natural, Misty sigue sin poder dejar de pensar en Kiryuu el enorme impacto que su cultura ha causado en ella, por lo que decide volver a “micronizarse” para poder volver a ver al joven piloto. Al mismo tiempo, durante un patrullaje, Kiryuu pierde contacto con su compañero de origen zentran Lyle Craze para darse cuenta poco después que este se ha unido al enemigo, por lo que deciden enfrentarse con él, quien les hace saber que no podrán salvar al Prometeo II, por lo que Kiryuu y su escuadrón deciden apresurarse de vuelta a su portaaviones, tan sólo para enterarse que este permanece a salvo y encontrarse con una unidad valquiria no identificada, cuya piloto resulta no ser otra más que Misty, quien ha decidido abandonar a las meltran y proteger a los micrones.

Mientras tanto, Leplendis y su flota se ve al borde de la aniquilación a manos de sus enemigos zentran, por lo que da la orden de abandonar la tierra, sin embargo la unidad de inteligencia de las Fuerzas unidas, logran interceptar las comunicaciones de la flota meltran, y lanzan un ataque total con el Prometeo II en contra de los remanentes de las gigantes, sin embargo justo en ese momento, las fuerzas zentran irrumpen en el campo de batalla, lo que recrudece la batalla en la que Kiryuu y Letlade se ven obligados a pelear por su supervivencia.

Finalmente, los zentran logran acabar con el grueso de las fuerzas de sus eternas enemigas, aunque los últimos remanentes de su flota logran hacer un pliegue espacial para huir de la batalla, todo esto mientras los pilotos de las Fuerzas unidas intentan regresar a la tierra para reagruparse, sin embargo deben enfrentarse de nuevo al desertor Lyle, por lo que a pesar de haber sufrido numerosas bajas, el escuadrón Apple debe salir a combatir las fuerzas de Lyle, quien a pesar de sentir pena por enfrentar a su antiguo compañero, se bate a duelo con Kiryuu para definir quién es el mejor piloto, tan sólo para ser derrotado junto con un orgullo zentradi destruido.

Tiempo más tarde, las Fuerzas unidas urden un plan para recuperar la luna de las manos de Kamjin y tras decidir que el Ataque Minmay es ya inefectivo, se percatan que los gigantes se han apoderado de un sistema de comunicaciones, que impide que la canción de Lynn Minmay haga efecto en ellos. Es así que las fuerzas terrestres comienzan una serie de ataques distractores que les permitan alejar al enemigo para que el escuadrón Apple pueda recuperar la base lunar, sin embargo en ese momento, el grueso de la flota de Burado aparece en escena, mientras Kiryuu decide perseguir a Kamjin, quien tras huir hasta la órbita de Marte, se percata de la llegada de los micrones por lo que ordena a su sirviente Grimzo Grinoff preparar una emboscada.

Tras una dura batalla, Kiryuu y su escuadrón logran acercarse cada vez más a la nave nodriza de Kamjin, por lo que este envía a Jinna Fiaro para ganar tiempo, por lo que Jinna pone en la mira al Prometeo II, valiéndose de un poderoso cañón diseñado para repeler ataques de otras fortalezas espaciales.

El escuadrón Apple se apresura a desactivar el peligroso cañón, y acabar con el resto de las fuerzas zentradi, sin embargo Burado ha enviado a toda su flota a apoyar a Kamjin, preparándose para la batalla final, mientras los investigadores de las Fuerzas unidas se percatan que la nave de Kamjin tiene el mismo sistema de comunicaciones que hace al Ataque Minmay inefectivo, por lo que deben desactivarlo.

El Prometeo II realiza una maniobra tipo "Ataque Dédalo" y logra penetrar en la nave nodriza de Kamjin, mientras el escuadrón Apple es enviado nuevamente a la batalla, teniendo la misión de destruir el sistema de comunicaciones de Kamjin, para lo que deberán pelear a muerte con el aguerrido zentran.

Luego de vencer a Kamjin, el escuadrón Apple logra regresar a la tierra, para encontrarse nuevamente con un redimido Lyle quien ha decidido dejar de pelear tras haber sido derrotado por Kiryuu y decide retirarse del campo de batalla, mientras la flota de Burado es derrotada una vez que la efetividad del Ataque Minmay vuelve a estar garantizada, por lo que una vez más la antigua canción de la Protocultura resuena durante el conflicto, tal como había sucedido 28 años antes, mientras un reagrupado escuadrón Apple ahora equipado con la unidad valquiria VF-4ST Sirena de Ataque logra penetrar en la nave nodriza de Burado, gracias a la brecha abierta anteriormente por las fuerzas de Lyle, acabando así con el comandante zentran, de la misma manera en que el mítico Hikaru Ichijo hiciera con Bodolzer en la primera guerra espacial.